La Fiesta de Venus, junto con la Bacanalia del Museo del Prado y la pintura de Baco y Ariadna de la Galería Nacional de Londres contienen un solo ciclo dedicado a Baco y Venus, escrito por Tiziano en 1518-1523 para el duque de Alfonso d’Este de Ferrara.
Tres pinturas de Tiziano y la “Fiesta de los dioses” de Tiziano, completadas por Tiziano, están aparentemente unidas por un programa compuesto por humanistas de Ferrara. El pintor de Ferrara Dosso Dossi, el florentino fra Bartolomeo y Rafael, con quienes se llevaron a cabo las negociaciones sobre la pintura “El triunfo de Baco”, originalmente tomaron parte en la implementación de este programa.
En 1517, Rafael incluso recibió un anticipo de 50 ducados, pero el acuerdo no se llevó a cabo. Alrededor de 1518, la orden fue transferida a Tiziano. “La fiesta de Venus” es la primera imagen del ciclo. Su trama, que incluye dos episodios: la recolección de frutos y la adoración de Venus, se recopila de Philostratus.
La imagen estuvo en Ferrara hasta 1598, cuando, después de unirse a Ferrara a las posesiones papales, ella, junto con otras pinturas de la colección de Ferrara, fue transportada a Roma y pasó a ser propiedad del Cardenal Aldobrandini. Hasta 1639 estuvo en Roma en el Palazzo Ludovisi, luego fue presentada al rey español Felipe IV.